植物和昆蟲之間的互作關系一直以來都是化學生態學研究的熱點。 昆蟲是地球上種類數量最多的生物，其中絕大多數是植食性昆蟲， 它們與植物之間經過長期相互作用及協同進化，形成了一系列微妙的關系。 就植物而言， 它們會產生一系列的防御措施來抵抗或者忍耐植食性昆蟲的侵害。 當植物受到植食性昆蟲為害時，多種防御措施首先被誘導啟動，其中植食性昆蟲誘導的植物揮發物（Herbivore-induced volatiles，簡稱HIPVs）的釋放是較為重要的一類防御措施，具有一定的種屬特異性。 揮發物的產生會吸引植食性昆蟲的天敵，對植物起到間接防御作用，同 時 ，這些揮發物對于植食性昆蟲也會有一定的排斥作用。 近年來隨著分子生物學的發展， 人們對于 HIPVs 的釋放機制和應用手段有了更深入的了解。 本文主要對 HIPVs 誘導信號途徑和目前在害蟲防治中的應用措施進行總結和回顧， 旨在進一步揭示 HIPVs 釋放途徑的過程以及在未來農業生產中利用 HIPVs 進行害蟲防治提供參考。
1、 蟲害誘導 HIPVs 的釋放機制
植物在遭受到植食性昆蟲造成的連續性機械損傷和誘導素 （昆蟲口腔分泌物中的化學刺激因子） 作用后，會將其通過內部信號分子傳遞到整個植株，進而通過釋放自身體內具有的組成型揮發物質或提高某些揮發物釋放量以及合成新的揮發物來吸引植食性昆蟲的天敵，從而提高自身抗性。 目前研究最多的信號分子是茉莉酸（Jasmonic Acid, JA）、水楊酸（Salicylic Acid, SA）和乙烯（ethylene, Et）。一般咀嚼式口器害蟲主要誘導植物體內的 JA 信號途徑，刺吸式口器害蟲主要誘導植物體內的 SA 信號途徑。
1.1 JA 信號途徑
害蟲口腔分泌的誘導素會誘導植物受危害部位細胞膜磷脂通過十八烷基途徑產生亞油酸， 再經脂氧合酶、 丙二烯氧化合成酶和丙二烯氧化環化酶作用生成12-氧化植二烯酸，后者經還原和氧化作用后生成茉莉酸及其衍生物。 植物在受到蟲害后，會通過 JA 途徑產生可揮發性茉莉酸甲酯，從而吸引天敵。 有研究發現，JA 合成缺失的番茄突變體不能產生萜類氣體來進行間接防御。
1.2 SA 信號途徑
粉虱和蚜蟲等刺吸式口器害蟲在取食后會誘導植物體內水楊酸 2-O-β-葡萄苷表達增加，進一步轉化為SA，在信號傳遞中起作用。 但目前研究表明，SA 通過引起揮發物來吸引天敵效果并不顯著。 Xiao 等利用茶樹葉蟬（刺吸式害蟲）和茶尺蠖（咀嚼式害蟲）對茶樹取食來進行試驗， 結果發現茶尺蠖為害后的茶樹相對于葉蟬取食的茶樹可以釋放出量更多、 組分更復雜的揮發物。
2、 蟲害誘導揮發物的釋放部位
自然界中植食性昆蟲種類繁多，分布廣泛。 既有取食植物葉片的螨類、甲蟲類，又有取食植物根部的玉米根蟲、象鼻蟲等。 根據危害部位的不同可以分為如下兩種防御途徑。
2.1 植物枝葉產生的防御
植物枝條或葉片被蟲害后產生 HIPVs 的誘導現象已被多次報道。 很多已被研究過的植食性害蟲，如紅蜘蛛、食葉性毛毛蟲、鉆莖毛毛蟲、蚜蟲、木虱類昆蟲、食根甲蟲幼蟲和食花甲蟲等， 都會誘導植物產生揮發物。 其中紅蜘蛛會誘導多種植物產生 HIPVs，受到紅蜘蛛侵害的利馬豆會散發出具有香味的揮發物，其中包含多種萜類化合物和水楊酸甲酯， 這些揮發物會吸引肉食性螨蟲和甲蟲來捕食紅蜘蛛。 同時研究也證實未受到損傷的植物不能揮發出這些揮發物。
隨著科學研究的進行， 很多編碼參與地上部分HIPVs 生物合成有關的酶的基因被逐一發現。 例如，在擬南芥、利馬豆、玉米中的一些基因已經被鑒定出來。 試驗證明，通過基因工程操縱這些基因功能性表達可以影響植物和肉食性節肢動物之間的互作關系。
TPS10 （又叫萜烯合酶基因）是玉米中編碼一種可以調節植食性誘導產物（E）-β-金合歡烯、（E）-β-香柑油烯和其他來源于基質法尼烯磷酸鹽的倍半萜烯的基因。TPS10 在擬南芥中的異源表達在基本啟動子的調控下會產生對寄生蜂小繭蜂具有吸引作用的揮發物，從而可以協助擬南芥進行防御。
2.2 植物根部產生的防御
研究表明，植物地下部分也會產生揮發性氣體。 科學家通過對草莓、玉米、柑橘等植物的研究發現，它們一般通常是通過引誘致病性的線蟲（entomopathogenicnematodes, EPNs）來防御地下害蟲的為害。 到目前為止，只有 E-β-丁香油烴———一種根部誘導產生的誘導劑被證實可以有效的增加 EPNs 的活力。 1964 年，蔗根非耳象鼻蟲幼蟲侵入美國佛羅里達州， 它以 290 余種植物根為食，其中包括柑橘、甘蔗、土豆、草莓、木瓜等，在過去 40 多年中，這種象鼻蟲已經造成了大面積的農作物減產，并在植物之間傳播疾病。 由于殺蟲劑具有價格昂貴、污染環境經常無效等特點，目前，控制根部蟲害最有效的方法是通過吸引 EPNs 來進行防御。
Ali 等證實了地下植物誘導揮發物可以顯著增加農業害蟲死亡率。 他們從受到蔗根非耳象鼻蟲幼蟲侵害 9~12 h 的柑橘根部中提取出二甲基環癸三烯，經實時定量 PCR 結果顯示， 二甲基環癸三烯可以通過吸引4 種 EPNs 來提高植食性昆蟲的死亡率，最后在藍莓園中來驗證這種利用根部所產生的揮發物來進行防御的普遍性。結果表明，通過對 EPNs 的吸引，植食性昆蟲的死亡率可以明顯提高， 說明地下部分 HIPVs 的產生對于取食根部的植食性昆蟲的自然天敵具有吸引作用，從而進一步控制蟲害發生。 在與玉米根蟲類似的地下試驗中，隨著植食性誘導揮發物（E）-β-丁香油烴的增加，會有更多 EPNs 來侵染西部玉米根蟲的幼蟲，從而降低這種根蟲帶來的危害。
由此可見，當植物被植食性昆蟲取食后，地上和地下部分均可以啟動間接防御， 通過誘導產生相應的揮發物來吸引天敵，從而減少自身損傷。
3、 HIPVs 在害蟲治理中的應用
3.1 種植抗蟲栽培品系
這是目前應用較廣泛的抵抗害蟲危害的方法。Degen 等通過對大量不同玉米品系研究，發現它們在釋放的揮發物組成方面存在重要區別，特別是（E）-β-石竹烯。 這種化合物在大多數歐洲品系中被發現，但是美洲品系玉米釋放的揮發物中缺乏這類揮發物， 這直接導致了美洲品系的玉米更容易感染西部玉米根蟲。多項研究表明， 在不同農作物栽培種所釋放揮發物的數量和種類組成之間存在較大差異， 可以顯著影響自然天敵的取食行為，而且對植食性昆蟲的天敵，野生栽培種一般比馴化種更具有吸引力。 所以，這類栽培種的推廣種植將可以提高生物防治效率。
3.2 應用轉基因植物
隨著分子生物學的發展， 研究人員已經越來越多地將基因工程應用于栽培植物。 現在已經可以通過基因工程使植物散發出特定揮發物從而抵抗害蟲為害。
其中， 萜類化合物作為吸引天敵效果最為突出的一類揮發物而被基因工程所“青睞”。 例如，通過遺傳代謝工程處理的煙草會產生更高濃度的萜類化合物來防治害蟲。 橙花叔醇合酶是一種萜烯合酶，通過基因工程使擬南芥可以過量表達， 這種酶會產生更多的倍半萜烯醇來吸引一種肉食性昆蟲。 Tholl發現過量表達或者插入那些用于編碼在萜類化合物合成過程關鍵酶 （如terpene synthases, TPs） 的基因可以提高植物的萜類化合物釋放量，從而有效提高生物防治效果。 TPs 過量表達的轉基因玉米可以產生更多 （E）-β-金合歡烯以及（E）-a-香檸檬烯和其他碳氫化合物， 從而吸引植食性害蟲的天敵寄生蜂。 Cheng也證明 TP 基因過量表達的轉基因水稻相對于野生基因型水稻更容易吸引卵寄生蜂。
Degen 等通過基因工程成功恢復了美州玉米在合成（E）-β-石竹烯方面的缺陷，使其可以持續在土壤中釋放這種揮發物，從而降低了西部玉米根蟲的數量。 盡管以上例子說明轉基因植物可以通過釋放揮發物來吸引天敵，從而有效降低害蟲為害。 但基因工程有時也會對植物本身的生長發育產生不利影響，從 而利于病菌和害蟲的侵染和繁殖。因此，要注意避免利用基因工程培育可以持續不斷地釋放與植食性昆蟲為害無關的揮發物的轉基因品系。 因為如果天敵被持續釋放的揮發物所吸引之后并沒有在植株上發現可供取食或寄生的植食性昆蟲，則不利于天敵的繁殖和覓食。 因此，利用基因工程培育一類可以釋放出更優質更快速 HIPVs化合物的農作物品系， 將是更好地提高生物防治效果的有效方法。
3.3 釋放人工合成的 HIPVs。
在現代農業中， 人們已經開始應用人工合成的HIPVs 化 合物來保持農作物害蟲自然天敵的數量平衡。 大量試驗已證明人工合成的 HIPVs 可以通過增加自然天敵的數量來抑制農田中植食性害蟲的數量。
但這種提高自然天敵數量的策略在某些情況下會降低生物防治的效果。 因為有時自然天敵被 HIPVs 吸引后會被誤導至沒有受到植食性害蟲危害的農作物上，例如有些寄生蜂主要依靠聯想認知來確認 HIPVs 的來源， 它們或許會被人工合成的 HIPVs 吸引而不是因受到害蟲危害而發出的 HIPVs， 這樣會容易導致它們找不到寄主來寄生或找不到食物來源。 為克服這種方法的缺點，科學家提出一種新方法：將人工合成的 HIPVs和花蜜混合在一起釋放，從而吸引自然天敵，以維持它們的數量。 這樣當這些寄生蜂和捕食者們被 HIPVs 吸引到未受為害的植株上時可以以花蜜為食。 然而，據此方法的提出者 Orre-Gordon 研究發現， 人工合成的HIPVs 和花蜜的混合物可以吸引到不同營養級的天敵生物， 因為有些 HIPVs 并不只是調節植物和第三營養級之間的互作關系， 而且也會涉及到第二和第四營養級的互作關系，例如一些非靶標生物, 比如植食性昆蟲和重寄生蜂等，并因此會降低生物防治的效果。
目前研究表明， 茉莉酸甲酯可以有效吸引較大范圍內的自然天敵。 很多種植物被植食性昆蟲為害后可以揮發出這一類物質。 James 在啤酒花種植園中用人工合成的 HIPVs 來進行誘導試驗， 結果顯示人工合成的茉莉酸甲酯相對于其他種類的 HIPVs 可以誘導更多的綠草蛉，在茉莉酸甲酯作為誘餌的種植園中，天敵數量要比沒有誘餌的對照多 4 倍。 James 等發現即使種植園中存在很少的蚜蟲，仍然會捕獲到大量的綠草蛉，說明這些綠草蛉并不是由被蚜蟲為害的植物所散發的物質吸引來的。 與利用誘導子來提高植物本身抗性從而抵御害蟲為害不同， 釋放人工合成的 HIPVs 不會消耗農作物的能量， 但在如何提高這種方法吸引天敵的特異性方面仍需要更進一步研究。
3.4 利用外源性化學物質
到目前為止， 利用化學物質來引起植物產生誘導抗性來抵御植食性昆蟲的為害這一方法已經被廣泛應用。這類方法是模擬來自于植食性昆蟲的刺激從而激活植物的防御信號通路，進一步誘導植物產生抗性。 這一類化學物質稱為誘導劑。 理論上，利用誘導劑后，健康的作物體內防御性酶合成、 毒素的積累及揮發物釋放都會增加，類似于受到植食性昆蟲為害之后的反應，表現為抗性得到加強。
眾多誘導劑中，研究最多的是 JA 和 SA，兩者都是與植物誘導防御相關的重要植物激素。 Thaler 等已研究證明 JA 缺陷型植株更容易遭受植食性昆蟲為害，說明這種分子在誘導抗性中具有一定作用。 SA 一般會在當植物某些部位遭受刺吸式取食或病菌為害的情況下被大量激活。 研究發現，對植物外部施用 JA 所引發的揮發物與受到植食性昆蟲為害所釋放的揮發物成分類似。 JA 并不能誘導激素類化合物的合成，但是可以高效地誘導單烯和倍半萜烯的合成， 這兩種化合物一般被認為是重要的用于吸引植食性害蟲的自然天敵的揮發物。
第二類誘導劑一般來源于植食性昆蟲口腔分泌物中。 與 JA 相比，這類誘導劑引起的萜類化合物在釋放后會很快消失，然而 JA 處理過的植物釋放的萜類化合物可以持續較長時間。 2009 年，Liu 等通過外源應用一種酶取得了成功的結果， 這種酶來源于英國綠色蚜蟲。 他們將這種酶涂抹到溫室小麥上，結果顯示這種酶提高了蚜蟲的被寄生率。 目前利用口腔分泌物作為人工誘導劑的研究仍然較少。
4、 結語
HIPVs 作為化學生態學的熱點話題一直被科學家所關注， 對于 HIPVs 的合成過程以及釋放機制人們已經做過很多研究和論證。 根據 HIPVs 對植食性昆蟲及其捕食性天敵和寄生性天敵的行為調節機制和具體過程， 人們已經開始逐漸的將 HIPVs 應用于農業害蟲防治。 目前，在農業上主要是利用 HIPVs 對害蟲天敵的引誘作用以及對農作物本身抗性的提高作用兩方面來提高農作物對于植食性昆蟲的抵抗。 一般所用的 HIPVs是植物自身所釋放、人工合成以及基因工程誘導產生，且大部分仍然處于試驗證明階段， 并沒有投入大規模應用。 因為 HIPVs 組分較為復雜，通過化學分析進一步明確各組分的作用以及對于哪類昆蟲具有更高效的引誘效果顯得更加關鍵。 隨著對 HIPVs 合成途徑的深入研究， 科學家們已經對 HIPVs 的合成過程中所需關鍵基因或酶有了較全面的理解， 利用基因工程來過量表達某一關鍵基因也成為增強 HIPVs 釋放的有效措施。
在農業生產中， 利用外源性 HIPVs 以及增加植物自身 HIPVs 的釋放量是一種利用多重營養關系， 調控植物、植食性昆蟲及其天敵行為的防護措施，不僅可以有效保護農作物的生長發育， 而且可以保護環境及生態平衡，但目前距離大規模應用仍然需要很長時間。
